Los Angeles im November 2019: Der Stadtmoloch ist durchtränkt von Dauerregen. Die Stadt ist schmutzig, übervölkert und die Menschen sind allgegenwärtiger Werbung ausgesetzt. Gesprochen wird „Cityspeak“, eine Mischung aus Englisch, Japanisch, Deutsch, Spanisch und weiteren Sprachen. Die Tiere sind fast ausgestorben und nur als teure, künstliche Wesen zu erhalten. Ein besseres Leben auf fernen Planeten wird versprochen, Welten, die durch so genannte „Replikanten“ erschlossen worden sind. Da diese von der mächtigen Tyrell-Corporation hergestellten Androiden von Menschen äußerlich nicht mehr zu unterscheiden sind, jedoch über weit größere Kräfte verfügen als normale Menschen und im Laufe der Zeit eigene Gefühle und Ambitionen entwickeln, hat man ihnen eine Begrenzung der Lebensdauer auf vier Jahre eingebaut. Erinnerungen an eine real nicht existierende eigene Vergangenheit werden den Replikanten einprogrammiert, wodurch ihre geistige Gesundheit sichergestellt werden soll. Den Replikanten ist es unter Androhung der Todesstrafe verboten, die Erde zu betreten. Für die Durchsetzung dieses Verbotes, also das Aufspüren und die Exekution von Replikanten, die dennoch auf die Erde gelangen, sind spezielle Polizeibeamte, die Blade Runner, verantwortlich.
Als einige Replikanten der hoch entwickelten Serie Nexus-6 ein Shuttle kapern, Menschen töten und auf die Erde fliehen, wird Rick Deckard, ein ehemaliger Blade Runner, eingeschaltet. Er soll die Replikanten „aus dem Verkehr ziehen“ (im Original lautet der Euphemismus für die Hinrichtung „to retire“, „in den Ruhestand versetzen“). Im Verlauf seiner Ermittlungen verliebt er sich in die von der Tyrell-Corporation hergestellte Replikantin Rachael, die Deckard erst nach mehr als 100 Testfragen als Replikantin erkennt, und beginnt, an der Berechtigung seines Auftrags zu zweifeln. Die Replikanten unter Führung von Roy Batty dringen in die Tyrell-Corporation ein: Sie fordern Aufklärung über ihre Herkunft und ihre Lebensdauer. Als Roy erkennt, dass selbst sein „Schöpfer“ Tyrell sein Leben nicht verlängern kann, tötet er ihn.
Nur mit Mühe kann Deckard zwei Replikanten erschießen, ein weiterer wird von Rachael erschossen, die Deckard damit das Leben rettet. Als letzter liefern sich Rick Deckard und Roy Batty einen dramatischen Zweikampf. Roy gewinnt, aber er rettet Deckard das Leben, ehe seine eigene Zeit abgelaufen ist und er selbst stirbt. Am Schluss flieht Deckard mit Rachael. In der Originalversion des Films gelingt ihnen die Flucht aus der Stadt, und Rachael lebt. Im Director’s Cut bleibt offen, ob die Flucht gelingt und ob Rachael eine längere Lebenszeit hat, und sogar die Frage, ob Deckard selbst ein Replikant ist, wird aufgeworfen.